Bradford Claude "Brad" Dourif wurde im US-Bundesstaat West Virginia in eine achtköpfige Familie geboren. Seine Mutter war Schauspielerin und sein Vater ein Kunstsammler, der außerdem eine Färberei besaß. Nach dem Tod ihres Mannes heiratete Brad Dourifs Mutter den Golfer William C. Campbell. Durch sein Umfeld, dachte Brad Dourif schon früh daran eine Karriere in der Kunst oder dem Schauspiel einzuschlagen und schließlich trat er in die Fußstapfen seiner Mutter und wurde Schauspieler.
Zunächst wirkte Brad Dourif an mehreren Theaterstücken mit, bevor er die Rolle des Billy Bibbit in Milos Formans Literaturverfilmung "Einer flog über das Kuckucksnest" ergatterte. Die Rolle machte den Schauspieler berühmt und bescherte ihm die wichtigen Filmpreise "BAFTA Award" als "Bester Nebendarsteller", den "Golden Globe" als "Bester Nachwuchsdarsteller" und eine Nominierung für den begehrtesten Filmpreis von allen: den "Oscar". Zunächst konnte der Mime seinen Ruhm kaum fassen und zog sich wieder nach New York zurück, um weiter am Theater aufzutreten und Schauspiel sowie Regie zu unterrichten. Erst 1988 zog Brad Dourif nach Hollywood, um viele weitere Filme zu seinem Steckbrief hinzuzufügen.
Meist spielte der Schauspieler verstörte Figuren wie in "Die Augen der Laura Mars" und "Die Weisheit des Blutes". Mit dem Regisseur David Lynch arbeitete Brad Dourif in den Filmen "Der Wüstenplanet" und "Blue Velvet" zusammen. Auch in vielen Horrorfilmen war Brad Dourif zu sehen: Bekannt wurde er etwa durch die Synchronisation der Mörderpuppe in "Chucky - Die Mörderpuppe". Auch im Folgenden hatte der Schauspieler viel zu tun: In der "Herr der Ringe"-Trilogie stellte er Grima Schlangenzunge dar, .im Fernsehen war Brad Dourif unter anderem in "Akte X" und "Deadwood" zu sehen.